En 2004, sous la houlette du jeune Franck Ribéry, le club accède à la Ligue 2. Le club parvient à se maintenir à ce niveau les années suivantes. Cependant, Brest ne constitue pas un candidat sérieux à la montée jusqu’à la fin de la décennie.
La saison 2009-2010 voit le club breton, entraîné par Alex Dupont, terminer à la deuxième place, ce qui lui assure la montée automatique en Ligue 1, après une victoire 2-0 contre Tours le 30 avril 2010. Par ailleurs, l’équipe réalise un bon parcours en Coupe de France, s’inclinant finalement en huitième de finale contre Lens après prolongation.
Le club parvient à assurer sa place en première division, obtenue le 29 mai 2011 malgré une défaite à domicile contre Toulouse. Lors de la saison 2011-2012, Brest assure sa place en première division grâce à une victoire contre Évian lors de la dernière journée de la saison. Il s’agit également de la première victoire à l’extérieur du club au cours de la saison.
Nouveaux sommets (2019-présent)
A l’issue de la saison 2018-2019 de Ligue 2, Brest a obtenu la promotion en Ligue 1, retrouvant l’élite pour la première fois depuis six ans.
Lors de la saison 2019-20 de Ligue 1, ils ont terminé à la 14e place. En Ligue 1 2020-21, l’équipe a assuré son maintien lors de la dernière journée de la saison, terminant à la 17e place. Du 31 octobre au 4 décembre 2021, Brest a remporté six matchs de Ligue 1 d’affilée, battant Monaco, Lorient, Lens, Bordeaux, Saint-Étienne et Marseille dans la plus longue séquence de victoires de l’histoire du club en première division.
Ils ont terminé la saison 2021-22 de Ligue 1 à la 11e place, le meilleur résultat du club depuis la saison 1990-91 de Division 1.
Le 3 mars 2024, Brest s’impose à domicile face au Havre sur le score de 1-0, prolongeant ainsi sa série d’invincibilité à treize matches, battant ainsi le record du club établi en 1991. Cette série prend fin six jours plus tard lors du match suivant après une défaite 1-0 à Lens. Le 28 avril, après une victoire 5-4 à l’extérieur contre le rival breton de Rennes, Brest décroche pour la première fois de son histoire une qualification européenne.
Lors de la dernière journée de la saison 2023-24, Brest termine troisième du championnat, la meilleure saison du club en première division après une victoire 3-0 à l’extérieur contre Toulouse, assurant ainsi une qualification directe pour la Ligue des champions de l’UEFA, après une égalisation dans les arrêts de jeu de Nice lors d’un match nul 2-2 à l’extérieur contre Lille.
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